Omdat zij een ‘in waarheid vrijzinnige gemeente’ wilden vormen, verlieten predikant B.C.J. Mosselmans en een paar honderd geestverwanten in 1878 de hervormde kerk. Zij hadden genoeg van het ‘dogmatisch gekibbel en gehaspel’ in hun kerk en vroegen om toelating tot de verdraagzame, in 1619 ontstane en oudste vrijzinnige groepering van ons land, de Remonstrantse Broederschap.
Aanvankelijk vonden hun diensten plaats in het Concerthuis en in de Pelstergasthuiskerk, maar spoedig verlangde de snel groeiende gemeente een eigen gebouw. De algemene ledenvergadering machtigde de kerkenraad al op 10 oktober 1878 om hiertoe de ‘nodige stappen te doen’. Vele terreinen en huizen met grote tuinen werden door leden van de gemeente bij de kerkenraad voorgesteld, maar alle werden ‘te duur, te klein of te afgelegen’ bevonden.

In het najaar van 1882 viel echter het oog op een ‘perceel domeingrond tussen de Here- en Apoort’. Een gedeelte daarvan, aan de Zuiderbinnensingel - nu Coehoornsingel geheten - werd aangekocht en architect H. Raamaker maakte een ontwerp. Op deze plek was ruimte vrijgekomen door de sloop van de Groninger vestingwallen. Raamaker koos voor de toen populaire Eclectische stijl, een combinatie van verschillende bouwstijlen. De hoofdopzet van de kerk, met aangebouwde kerkenraadskamer en kosterswoning, was Classicistisch terwijl de vormen van de ramen Romaans waren en de toren en de ‘wimbergen’ (driehoekige gevelelementen boven de deuren) Gotisch. Vierkante pilaren of ‘pilasters’ deelden de voorgevel in drieën en Raamaker bekroonde de ingangen met ‘timpanen.

Aanvankelijk moest de kerk ruimte bieden aan 1000 gelovigen; de kosten hiervoor bleken 75.000 gulden te bedragen. Dit bedrag werd niet opgehaald onder leningen bij de leden, dus werd het ontwerp ingekrompen naar 750 zitplaatsen. Uiteindelijk werden 571 zitplaatsen verhuurd. Op 11 november 1883 werd de kerk door dominee Mosselmans ingewijd. In de periode vanaf de bouw tot 2006/2007 werd het interieur maar liefst viermaal drastisch aangepast.

In de periode 1927-1928 van de vorige eeuw werd het gebouw grondig opgeknapt en het interieur ingrijpend gewijzigd door architectenbureau Kuiler & Drewes. De ranke gietijzeren zuilen werden ingepakt in zware pijlers in Art Deco-stijl. Ook werden gedeelten van de binnenmuren weggebroken om meer zitplaatsen te verkrijgen. In 1936 werd de scheidingswand tussen de consistorie en de wachtkamer vervangen door een harmonicawand. Tijdens de Tweede Wereldoorlog liep de kerk glasschade en schade aan de toren op. In 1963 en 1967 werd het interieur opnieuw aangepast aan de eisen van de tijd: het werd nog verder versoberd, onder leiding van architect A. Grit.

In opdracht van de Stichting Oude Groninger Kerken, die het gebouw in 2004 overnam, werd de Remonstrantse Kerk in 2005 en 2006 grondig verbouwd en uitgebreid naar een ontwerp van de architect Moriko Kira. Bijzonder is dat de kerk er een nieuwe functie bij kreeg, namelijk als kantoor- en conferentiecentrum. Het ‘samenwonen van religieuze en seculiere functies’, noemde Moriko Kira dat. Het gevoel van saamhorigheid vormde, als essentie van de kerkzaal, het uitgangspunt van haar ontwerp. Dit komt tot uiting door het transparante materiaalgebruik en het benadrukken van de verbinding tussen de diverse ruimtes. De kerkzaal, die na eerdere ingrepen haar oorspronkelijke karakter was kwijtgeraakt, is teruggebracht tot een serene witte ruimte. Boven de zaal cirkelt de galerij van de kantoorruimtes. In deze galerij, gedetailleerd met een witte balustrade en een glazen scheidingswand, komen de religieuze en seculiere functies bij elkaar.

Aan de buitenkant springt vooral het nieuwe entree-paviljoen, dat de verschillende ruimtes ontsluit, erg in het oog. In dit ovaalvormige matglazen gebouw, dat is afgewerkt met verticale houten stijlen, zijn de nieuwe trap, de lift en de toiletten ondergebracht. De nog in originele staat verkerende voorgevel van de kerk is volledig gerestaureerd, inclusief het schilderwerk (de kleuren) en het hek langs de straatzijde.

De kosterswoning is in de oorspronkelijke staat teruggebracht. Deze in 1906 aangebouwde woning is op basis van de oorspronkelijke bouwtekeningen van architect H. Nijhuis gerestaureerd. Nijhuis was overigens ook verantwoordelijk voor het ontwerp van het Jugendstil-gebouw van het Nieuwsblad van het Noorden aan het Zuiderdiep. Niet alleen werden de kozijnen en de ramen in originele staat teruggebracht, ook werd de oorspronkelijke kleurstelling van elke kamer uitgezocht en opnieuw aangebracht. Alle ruimtes in de kosterswoning, zoals het catechisatielokaal, de kerkenraadskamer, woonkamer en visitekamer, zijn met de toenmalige bestemming en sfeer in het achterhoofd, gerestaureerd. Hierdoor is de oorspronkelijke uitstraling van het gebouw weer zichtbaar geworden.

De Remonstrantse Kerk is iedere zondag in gebruik bij de remonstrantse gemeente, maar op alle overige dagen te huur voor passende activiteiten. Ook de ruimtes in de kosterswoning kunnen als vergaderzalen worden gebruikt.