Daar waar de ‘Strete’ of Boteringestraat zich splitste in een weg naar Adorp en één naar Bedum, bevonden zich al in de 16e eeuw een kapel en een kerkhof. Echt ‘nieuw’ was het ‘nieuwe kerckhoff’ in 1623, toen de raad het in alle haast voor de vele pestslachtoffers in de grote stadsuitleg liet ‘plaineren ende bemuiren’, dus niet.

En hetzelfde gold voor de kerk, die overigens wat meer voeten in de aarde had. De financiering bleek het grootste struikelblok. Pas in 1654 werd een stap gezet door Coenraet Roeleffs te vragen ‘een affteikeninge te maecken van het binnen ende buitenwerck van de nieuwe kercke in ’s Gravenhage ende van de nieuwe ronde kerck tot Leyden’. Toen de stad zes jaar later door verkoop van enkele Ommelander heerlijkheden eindelijk genoeg middelen had, koos ‘mr Conraedt’ voor het model van de in 1623 voltooide Amsterdamse Noorderkerk.

Op 7 juni 1660 legden de vier regerende burgemeesters de vier eerste stenen, elk op een hoek. Volgens ds. Johannes Martinus, die de kerk precies vier jaar na de eerste-steen-legging inwijdde, waren de ‘Voedsterheeren van sijne Gemeijnte oock verweckt om op deze welgelegene plaetse een nieuw huis te timmeren’. Een ‘Huys des Heeren’, waarin het woord letterlijk centraal kon staan dankzij het Griekse kruis dat als grondplan diende. Tussen de vleugels van het kruis waren de dienstgebouwen of ‘huisjes’, waarvan er drie bewoond werden door een politie-meester, koster en dood-graver.

Net als in de andere grote kerken kregen ook hier de Stad, de Raad, de Ommelanden en de Officieren ieder hun eigen, fraai gebeeldhouwde, gestoelte.

Naast haar functie als Nederlands Hervormde Kerk wordt het gebouw ook gebruikt voor colleges van de Rijksuniversiteit Groningen.